A la recerca dels anys gloriosos

El Genoa podria haver guanyat el seu desè títol l'any 1925, però el règim feixista de Mussolini li va prendre el campionat. La final la va jugar contra el Bologna i després de dos partits, guanyats per cada equip, es va jugar un tercer partit de desempat a Milà, però va haver-hi una invasió de camp per part de seguidors bolonyesos, alguns d’ells amb revòlvers, i això va descentrar els jugadors del Genoa que tot i anant guanyant van acabar empatant. L’àrbitre va considerar nul els minuts posteriors a la invasió i va declarar que el Gènoa era el vencedor del partit. Les fortes pressions del règim feixista a través de l'alcalde de Bolonya, van fer desistir la Federació de proclamar el Genoa campió i va decidir que es jugues un altre partit de desempat a Torí, on novament es va concloure amb un empat i hi va haver enfrontaments entre ambdues aficions. Aquest fet va implicar una suspensió fins el setembre. El Genoa va ser avisat d’un nou partit a Milà, amb molt pocs dies d’antelació i sense poder fer cap entrenament, en canvi, el Bologna, en una estratègia de l’alcalde, ja sabia des de feia setmanes la data del partit, i no havia deixat mai la preparació de la final. El partit el va guanyar el Bologna també amb decisions poc imparcials de l'àrbitre. Amb totes aquestes irregularitats li van arrabassar posteriorment al Genoa l'oportunitat de cosir-se a la samarreta, el distintiu de l' "Stella d'Oro" una estrella daurada de cinc puntes, reconeixement que fa la Federació des de l'any 1958 a l’equip que guanya 10 lligues.
Des de llavors el club es converteix en una ombra d’aquells vencedors, coincidint també amb un canvi generacional i a partir de 1926 de la total professionalització del futbol italià. Paral·lelament a aquells anys, el règim feixista obliga al Genoa a imposar els seus símbols i a italianitzar el nom, convertint-se en “Genova 1893 Circolo del Calcio”. A més, l’any 1927 l'entrenador Garbutt (pressionat pels feixistes per ser britànic), dimiteix d'entrenador i es fa càrrec de l’equip De Vecchi. I també dirigents feixistes entren a formar part de la directiva, per ordre del règim de Mussolini.
La temporada 1935-36 es fitxen jugadors argentins: Evaristo, Orlandini, i el porter Angelito Capuano i l'uruguaià Manuel Figliola, amb la intenció de formar un gran equip, que acabaria 8è a la lliga. D'aquell any, podem destacar el primer derbi jugat a la Sèrie A, entre el Genoa i la Sampierdarenese, equip precedent de la Sampdoria, amb victòria blaugrana per 3 a 1. Per la temporada 1936-37, el president Costa es substituït per motius de salut per Juan Claudio Culiolo, un important i ric home de negocis i novament es reforça l’equip, destacant entre d’altres la tornada de Marchionneschi. Hermann Felsner seria el nou entrenador. Els fruits son que el Genoa guanya la Copa Italiana, primera i única en el seu palmarès. Va derrotar a la Roma per 1 a 0, la final disputada a Florència el 6 de juny de 1937. Amb la victòria a la Copa d'Itàlia, el club adquireix el dret a participar a la Copa Mitropa. Novament torna a Europa. Però després de superar la primera ronda, en el partit contra l'Admira de Viena, es va produir una baralla entre els jugadors i el partit va ser suspès. Els dos equips van ser desqualificats i per tant el partit de tornada ja no es va jugar. En els següents campionats de lliga, el Genoa sempre queda en els primers llocs. L’any 1938 torna a jugar la Copa Mitropa, arribant fins a semifinals, sent eliminat per l’Slavia de Praga.
La temporada 1939-1940 s'obre amb la intenció de la directiva per continuar la política d'enfortir l'equip. William Garbutt que havia tornat l’any 1937, fa jugar l’equip amb el famós sistema WM, conegut pel disseny dels jugador al camp. Però els resultats no van acompanyar l'equip i durant els següents anys no va passar del 4rt lloc en la lliga. A la Copa, l'equip rossoblu va arribar a la final de 1940, però la va perdre davant l’AC Fiorentina. Una setmana abans de la final Mussolini havia declarat la guerra a França i Anglaterra. Italia entrava oficialment en la Segona Guerra Mundial. Garbutt va ser “convidat” a marxar del país. Alguns jugadors participen en la guerra, però no hi haurà cap baixa. Però el conflicte bèl·lic acabarà incidint en la competició, i a partir de 1943, la Sèrie A s’atura fins el 1946. Durant aquells anys, el Genoa només jugarà tornejos regionals i amistosos sense cap transcendència important.